飞行是动物界极具创新性的运动方式，为飞行动物提供了诸多生存优势，极大地扩展了它们的生存空间和生态位。迄今，仅有昆虫、翼龙、鸟类和蝙蝠这四类动物演化出主动飞行能力。其中，昆虫是最早掌握飞行能力的动物，并且演化出了多样性极高的飞行策略和相应的生态适应。然而，重建灭绝昆虫的飞行能力非常困难，因此，我们对昆虫飞行能力的演化历史了解非常有限。
古蝉总科（半翅目）是中生代的代表性树栖昆虫，翅展最长可达15厘米，生存时限从二叠纪晚期到白垩纪晚期（距今约2.6至1亿年）。古蝉和现生蝉类的亲缘关系较近，具有相似的形态特征和飞行机制。它们在中生代非常繁盛，保存了大量的化石记录，因此是探究昆虫飞行能力演化的理想类群。2010年，中国科学院南京地质古生物研究所博士王博和研究员张海春在检视德国晚侏罗世索伦霍芬古蝉后，发现在侏罗纪最晚期，古蝉类群存在一个明显的演替事件。晚期古蝉类群可能进化出更强的飞行能力，其潜在演化驱动因素为新兴空中捕食者的捕食压力，并据此提出了“飞行竞赛”假说。该假说虽被广泛引用，但一直缺少严格的定量验证。
图1：早期古蝉（A–D）和晚期古蝉（E–H）。
近日，中国科学院南京地质古生物研究所博士许春鹏、研究员王博和研究员张海春，与临沂大学地质与古生物研究所教授陈军、荷兰瓦赫宁根大学实验动物系教授Muijres Florian、中国科学院古脊椎动物与古人类研究所博士余逸伦等合作，以古蝉为研究对象开展了综合的研究工作，相关研究成果于2024年10月26日在线发表于《科学进展》（Science Advances）上。
研究团队建立了古蝉的综合形态特征数据库，在此基础上构建了古蝉类的首个系统发育关系，并综合贝叶斯支端定年分析、谱系形态空间分析、形态歧义度分析和几何形态度量分析等方法，重建了其宏演化历史。此外，本研究构建了古蝉的空气动力学模型，据此定量评估了其飞行性能，阐明了该昆虫类群的飞行能力演化史。研究结果揭示了鸟类早期辐射事件对昆虫演化的影响，为中生代的“飞行竞赛”假说提供有力证据，并为探究捕食者与被捕食者间的协同演化提供了一个经典例子。此外，该成果为定量计算灭绝昆虫的飞行能力提供了新思路和新方法。
图2：古蝉总科的系统发育关系（A）和形态空间演化（B）。
本研究取得的主要成果如下：
1. 系统发育分析揭示古蝉的类群演替事件。研究团队检视了全球范围内所有代表性的古蝉化石，综合利用最大简约法和贝叶斯法重建了古蝉总科的系统发育关系，并识别出了并系的早期古蝉和单系的晚期古蝉两个类群。早期古蝉具有近似椭圆形的前翅、相对较大的后翅以及较小的中胸；晚期古蝉则具有近似三角形的前翅、相对较小的后翅以及较大的中胸。研究结果进一步揭示了侏罗纪—白垩纪之交的古蝉类群演替事件：原本占据主导地位的早期古蝉开始衰落，同时晚期古蝉开始崛起。
图3：古蝉总科前翅翅脉结构的形态空间分析（A–B）、物种多样性统计（C）和形态歧义度计算（D）。
2. 综合形态空间分析揭示古蝉的表型宏演化史。在重新校验全球古蝉化石的基础上，提取了综合的形态学数据（包括前翅翅脉结构的离散型数据和前翅翅形的连续型数据），建立了古蝉化石的形态特征数据库，基于翅脉结构开展了主坐标轴分析和非度量多维尺度分析。结果表明，古蝉从早期到晚期的演替过程中发生了明显的形态空间迁移，并伴随形态歧义度的显著下降。翅形主成分分析表明，演替过程中也伴随着明显的翅形演化：由早期古蝉的近似椭圆形向晚期古蝉的近似三角形演变。总之，综合各类形态空间分析结果表明，古蝉在这次类群演替事件中发生了明显的表型演化。
3. 构建空气动力学模型并重建古蝉的飞行能力演化史。本研究构建了古蝉的空气动力学模型以计算其飞行能力的演化。对古蝉开展了全面的形态度量工作，测量了包括前翅翅长、前翅弦长、前翅面积、胸部长度和宽度等在内的各项形态学数据。基于上述测量数据，分别计算了翅载荷、翅展弦比和飞行肌肉占比三项参数，并定量评估了该类群的飞行能力。结果表明，相比早期古蝉，晚期古蝉的翅载荷提高了92%，其飞行速度有39%的提升；飞行肌肉占比提高了19%，显示其飞行灵活度和飞行速度的提高；前翅展弦比提高了15%，进一步证明晚期古蝉具有更快的飞行速度和更高的飞行效率。空气动力学研究显示在该演替事件中，古蝉发生了显著的形态学演化，促使其飞行能力得到显著提升，包括更快的飞行速度、更高的灵活度以及更高的飞行效率。
图4：古蝉总科前翅翅形的形态空间分析（A–B）和飞行能力计算（C–D）。
4. 为中生代的“飞行竞赛”假说提供证据。在晚侏罗世到早白垩世之间，早期鸟类经历了显著的辐射事件，并迅速占据了森林中的生态位。早期的鸟类多为食虫性，而体型硕大的古蝉是其理想的食物来源。本研究发现侏罗纪—白垩纪之交的古蝉类群演替事件，在时间上与早期鸟类的大辐射相吻合。因此，早期鸟类的繁盛很可能对古蝉的演化产生了定向选择压力，促进了古蝉的类群演替，导致了早期古蝉的衰落以及飞行能力更强的晚期古蝉的崛起。这一结果也为鸟类引起的中生代“飞行竞赛”假说提供了有力证据。
鸟类这一新兴飞行动物的起源和辐射，很可能对已有的飞行生物（昆虫和翼龙）产生严重的影响，引发了一场中生代的“飞行竞赛”。在早期鸟类的辐射过程中，翼龙也发生了明显的演化事件：由体型较小、食虫为主的基干类群，逐渐演替为体型较大、食性多样化的翼手龙类。作为潜在的竞争者，鸟类的繁盛可能促进了翼龙的类群演替。此外，作为捕食者，早期鸟类的辐射事件也给昆虫带来了新的捕食压力，例如蜻蜓目的演替事件：间翅亚目主导转变为差翅亚目和均翅亚目主导，并且演化出复杂的翅斑以及更高效的产卵结构。总之，中生代的“飞行竞赛”极大影响了翼龙和昆虫的演化，从而重塑了中生代晚期的空中生态系统。
图5：中生代鸟类与古蝉之间“飞行竞赛”的生态复原图。
该研究由中国科学院南京地质古生物研究所、临沂大学、中国科学院古脊椎动物与古人类研究所、德国耶拿大学、荷兰瓦赫宁根大学、美国自然历史博物馆以及英国自然历史博物馆的研究团队共同完成。
研究得到国家自然科学基金委、山东省自然科学基金委和德国洪堡学者基金会的资助。南京古生物所画师杨定华为该成果绘制复原图。
论文相关信息：
Xu Chunpeng, Chen Jun, Muijres F. T., Yu Yilun, Jarzembowski E. A., Zhang Haichun, Wang Bo (2024) . Enhanced flight performance and adaptive evolution of Mesozoic giant cicadas. Science Advances. https://doi.org/10.1126/sciadv.adr2201.
Wang Bo, Zhang Haichun, Wappler, T., & Rust, J. (2010) . Palaeontinidae (Insecta: Hemiptera: Cicadomorpha) from the Upper Jurassic Solnhofen Limestone of Germany and their phylogenetic significance. Geological Magazine, 147(4), 570–580.
https://doi.org/10.1017/S001675680999089.
编辑：诸鹏飞
审核：盛捷